Karulla Öystilän saarella viikingit ja lohikäärmeet ovat olleet verivihollisia sukupolvien ajan, mutta nuori Hikotus (Mason Thames; The Black Phone, For All Mankind) on erilainen kuin kaikki muut. Päällikkö Aimo Mahtimurikan (animaatioelokuvissa ääniroolissa kuultu Gerard Butler) poika Hikotus uhmaa vuosisatojen perinteitä ja ystävystyy Hampaattoman, pelätyn Yön raivo -lohikäärmeen kanssa. Pojan ja lohikäärmeen side paljastaa lohikäärmeiden todellisen luonteen ja ravistelee koko viikinkiyhteisöä.
Rohkea ja kunnianhimoinen Astrid (BAFTA-ehdokas Nico Parker; Dumbo, The Last of Us) ja kylän omalaatuinen seppä Raivo (Nick Frost; Lumikki ja Metsästäjä, Shaun of the Dead) apunaan Hikotus aloittaa taistelun pelon ja väärinymmärryksen riivaamaa maailmaa vastaan.
Kun muinainen uhka nostaa päätään, niin viikingit kuin lohikäärmeetkin ovat vaarassa. Yllättäen Hikotuksen ystävyydestä Hampaattoman kanssa tuleekin avain uuteen tulevaisuuteen. Heidän on yhdessä löydettävä tie rauhaan, noustava kummankin oman maailman rajallisuuden yläpuolelle ja määriteltävä uudelleen, mitä tarkoittaa olla sankari ja johtaja.
Metsästäjä ja talvinen taistelu kertoo, mitä tapahtui ennen Lumikin tarinan tapahtumia. Chris Hemsworth ja Oscar®-voittaja Charlize Theron palaavat rooleihinsa eeppisessä toimintaseikkailussa, jossa heidän rinnalleen liittyvät Emily Blunt ja Jessica Chastain.
Theron on paha kuningatar Ravenna, joka pettää julmasti hyväntahtoisen sisarensa Freyan (Blunt) luottamuksen ja jäädyttää tämän sydämen hylkimään rakkautta. Freya saa käyttöönsä jäiset voimat, joita hän ei tiennyt omaavansa.
Valtataistelu kahden kuningattaren välillä yltyy sodaksi. Rintamalle astuu Freyan uskollinen soturi, metsästäjä Eric (Hemsworth). Hänen rinnallaan kulkee toinen taistelija Sara (Chastain) – ainoa nainen joka on onnistunut valloittamaan hänen sydämensä. Ericin on autettava Freyaa päihittämään sisarensa tai ilkeä Ravenna saa valtakunnan haltuunsa ikiajoiksi.
Tuottaja Joe Roth (Maleficent, Liisa Ihmemaassa) johdattaa jälleen kerran joukkonsa uuden legendaariseen taruun perustuvan, henkeäsalpaavan kertomuksen jäljille. Legendaarisen sadun esiosan on ohjannut Cedric Nicolas-Troyan.
